O zpřístupnění soukromé sbírky se 21. října 1959 zasloužil filantrop Solomon Robert Guggenheim, spolu s Wrightem se však otevření muzea již nedožili. 

Moderní kruhová stavba s pásovými okny připomínající krabici na klobouky či létající talíř se nachází na "dobré adrese" na okraji Central Parku. Dominantu muzea tvoří mohutná betonová spirála, která budově dává typický tvar. Uvnitř pak slouží jako rampa, po níž se chodí a na jejíchž stěnách jsou instalovány obrazy. Světlo do prostoru přivádí prosklený strop, jehož hvězdicovitý tvar je složen ze 13 samostatných dílů. Budova se zpočátku potýkala s velkou nevolí Newyorčanů - některým připadala vyzývavá, jiným naopak nudná.

Galerie moderního umění

Guggenheimovo muzeum bylo původně zaměřeno na vývoj nefigurativního umění, postupně se ale stalo galerií moderního umění od impresionismu a postimpresionismu až po nejmodernější umělecké trendy. Velký ohlas získaly retrospektivní výstavy Paula Klee (1967) či Pieta Mondriana (1971), nebo pohledy na některé nonkonformní osobnosti, například na německého provokatéra Josepha Beuyse. Muzeum nadále pokračuje v nákupu obrazů i celých sbírek, v roce 1991 přibyl cenný komplet minimalistického umění.

Historie sbírky se údajně začala psát sázkou. Guggenheim (1861 až 1949), známý průmyslník a jeden z nejbohatších mužů té doby, se v roce 1928 účastnil společenské večeře a z rozmaru se vsadil se svou sousedkou, že nedokáže namalovat jeho portrét. Tou ženou byla tehdy osmatřicetiletá baronka a malířka Hilla von Rebayová, která studovala umění, sympatizovala s dadaisty a umělci kolem výtvarné školy Bauhaus. Rebayová v sázce vycítila šanci, že by mohla získat vlivného mecenáše pro svoji podporu moderního umění.

Její výmluvnost a šarm slavily úspěch, brzy po úvodním setkání Guggenheim zakoupil první abstraktní obrazy. Baronka ho seznámila s předními umělci a posléze se stala i výkonným motorem rozrůstající se sbírky. Mecenáš v roce 1937 založil vlastní nadaci a dal tak své budoucí kolekci pevný právní základ. Po dvou letech již otevřelo brány první Guggenheimovo muzeum abstraktního umění, které bylo v bývalém newyorském autosalonu. V roce 1948 převzala nadace celou pozůstalost obchodníka s uměním Karla Nierendorfa.

Český přínos

Do chodu galerie se významně zapsal odborník českého původu, uprchlík před nacisty Thomas Messer. V roce 1961 převzal na dlouhých 27 let vedení instituce, kterou dovedl mezi elitu. Jedním z jeho obratných tahů byl například zisk sbírky Justina Thannhausera, obsahující vrcholná díla impresionismu, postimpresionismu a rané pařížské školy (mimo jiné i 34 děl Pabla Picassa). Messer nezapomínal ani na krajany. Pro muzeum zakoupil první obraz Františka Kupky, představil dílo Stanislava Kolíbala či Jiřího Koláře.

Pod nadaci patří i další pobočky. S velkým ohlasem se setkalo otevření muzea v baskickém Bilbau, svoji roli sehrála i extravagantní budova Franka Gehryho (spoluautora pražského Tančícího domu), která se stala turistickým magnetem. Guggenheimova neteř Peggy (dcera bratra Benjamina, který zahynul při zkáze Titaniku) vystavila svoji sbírku v jednom z benátských paláců. V Berlíně funguje kulturní centrum Deutsche Guggenheim a k otevření se v roce 2013 chystá pobočka ve Spojených arabských emirátech.